Інформація призначена тільки для фахівців сфери охорони здоров'я, осіб,
які мають вищу або середню спеціальну медичну освіту.

Підтвердіть, що Ви є фахівцем у сфері охорони здоров'я.



СІМЕЙНІ ЛІКАРІ ТА ТЕРАПЕВТИ

НЕВРОЛОГИ, НЕЙРОХІРУРГИ, ЛІКАРІ ЗАГАЛЬНОЇ ПРАКТИКИ, СІМЕЙНІ ЛІКАРІ

КАРДІОЛОГИ, СІМЕЙНІ ЛІКАРІ, РЕВМАТОЛОГИ, НЕВРОЛОГИ, ЕНДОКРИНОЛОГИ

СТОМАТОЛОГИ

ІНФЕКЦІОНІСТИ, СІМЕЙНІ ЛІКАРІ, ПЕДІАТРИ, ГАСТРОЕНТЕРОЛОГИ, ГЕПАТОЛОГИ

ТРАВМАТОЛОГИ

ОНКОЛОГИ, (ОНКО-ГЕМАТОЛОГИ, ХІМІОТЕРАПЕВТИ, МАМОЛОГИ, ОНКО-ХІРУРГИ)

ЕНДОКРИНОЛОГИ, СІМЕЙНІ ЛІКАРІ, ПЕДІАТРИ, КАРДІОЛОГИ ТА ІНШІ СПЕЦІАЛІСТИ

ПЕДІАТРИ ТА СІМЕЙНІ ЛІКАРІ

АНЕСТЕЗІОЛОГИ, ХІРУРГИ

"Kidneys" Том 9, №4, 2020

Back to issue

The possibility of stem cells application in kidney transplantation: experimental studies (literature review)

Authors: Вороняк О.С., Зограб’ян Р.О.
Національний інститут хірургії та трансплантології імені О.О. Шалімова, м. Київ, Україна

Categories: Nephrology

Sections: Specialist manual

print version


Summary

Довгострокові результати виживання ниркових трансплантатів залишаються незадовільними. Найбільш поширеною причиною втрати трансплантата є хронічна дисфункція трансплантованої нирки, що спонукає до активного дослідження нових можливих підходів до імуносупресивної терапії. Проведені дослідження використання стовбурових клітин на тваринних моделях з нирковою недостатністю показують кращі результати в післяопераційному періоді і дають можливість для клінічних досліджень у контексті створення альтернативної індукційної терапії при трансплантації нирки. При проведенні літературного аналізу доклінічної ефективності застосування мезенхімальних стовбурових клітин при хронічній нирковій недостатності й алотрансплантації нирки в лабораторних тварин виявили їх унікальний потенціал для покращення функції та відновлення пошкодженої нирки, а також наявність імуносупресивних ефектів, які включають пригнічення проліферації Т-клітин і дозрівання дендритних клітин та індукцію Т-регуляторних клітин. Вони можуть покращити віддалені результати алотрансплантації нирки, проте це потребує подальших досліджень.

Долгосрочные результаты выживания почечных трансплантатов остаются неудовлетворительными. Наиболее распространенной причиной потери трансплантата является хроническая дисфункция трансплантированной почки, которая побуждает нас к активному исследованию новых возможных схем иммуносупрессивной терапии. Проведенные исследования использования стволовых клеток на животных моделях с почечной недостаточностью показывают лучшие результаты в послеоперационном периоде и дают старт для клинических исследований в контексте создания альтернативной индукционной терапии при трансплантации почки. При проведении литературного анализа доклинической эффективности применения мезенхимальных стволовых клеток при хронической почечной недостаточности и аллотрансплантации почки у лабораторных животных обнаружили их уникальный потенциал для улучшения функции и восстановления поврежденной почки, а также наличие иммуносупрессивных эффектов, которые включают угнетение пролиферации Т-клеток и созревания дендритных клеток и индукцию Т-регуляторных клеток. Они могут улучшить отдаленные результаты аллотрансплантации почки, однако это требует дальнейших исследований.

The long-term survival of kidney allografts remains unsatisfactory. The most common cause of graft loss is chronic kidney transplant rejection, which encourages us to actively explore new possible immunosuppressive regimens. Studies of stem cell use in animal models with renal insufficiency show better results in the postoperative period and provide an opportunity for clinical trials in the context of creating an alternative induction immunosuppressive therapy in kidney transplantation. A literature analysis of the preclinical efficacy of mesenchymal stem cells in chronic renal failure and renal allotransplantation in laboratory animals revealed their unique potential in improving the function and repair of damaged kidneys, as well as the presence of immunosuppressive effects, including inhibition of T-cell proliferation, inhibition of the maturation of dendritic cells and induction of regulatory T-cells. They may improve the long-term results of kidney allotransplantation, but this requires further researches.


Keywords

трансплантація нирки; стовбурові клітини; індукційна терапія; ниркова недостатність; огляд

трансплантация почки; стволовые клетки; индукционная терапия; почечная недостаточность; обзор

kidney transplantation; stem cells; induction therapy; renal failure; review


For the full article you need to subscribe to the magazine.


Bibliography

1. Neuen B.L., Chadban S.J., Demaio A.R., Johnson D.W., Perkovic V. Chronic kidney disease and the global NCDs agenda. BMJ Glob. Health. 2017 Jul 6. 2(2). e000380. doi: 10.1136/bmjgh-2017-000380. PMID: 29225940; PMCID: PMC5717948.
2. Hill N.R., Fatoba S.T., Oke J.L., Hirst J.A., O’Callaghan C.A., Lasserson D.S., Hobbs F.D. Global Prevalence of Chronic Kidney Disease — A Systematic Review and Meta-Analysis. PLoS One. 2016 Jul 6. 11(7). e0158765. doi: 10.1371/journal.pone.0158765. PMID: 27383068; PMCID: PMC4934905.
3. Tonelli M., Wiebe N., Knoll G., Bello A., Browne S., Jadhav D., Klarenbach S., Gill J. Systematic review: kidney transplantation compared with dialysis in clinically relevant outcomes. Am. J. Transplant. 2011 Oct. 11(10). 2093-109. doi: 10.1111/j.1600-6143.2011.03686.x. Epub 2011 Aug 30. PMID: 21883901.
4. Coemans M., Süsal C., Döhler B., Anglicheau D., Giral M., Bestard O., Legendre C., Emonds M.P., Kuypers D., Molenberghs G., Verbeke G., Naesens M. Analyses of the short- and long-term graft survival after kidney transplantation in Europe between 1986 and 2015. Kidney Int. 2018 Nov. 94(5). 964-973. doi: 10.1016/j.kint.2018.05.018. Epub 2018 Jul 24. PMID: 30049474.
5. Eirin A., Lerman L.O. Mesenchymal stem cell treatment for chronic renal failure. Stem Cell Res. Ther. 2014 Jul 4. 5(4). 83. doi: 10.1186/scrt472. PMID: 25158205; PMCID: PMC4097822.
6. Hoogduijn M.J., Popp F.C., Grohnert A., Crop M.J., van Rhijn M., Rowshani A.T., Eggenhofer E., Renner P., Reinders M.E., Rabelink T.J., van der Laan L.J., Dor F.J., Ijzermans J.N., Genever P.G., Lange C., Durrbach A., Houtgraaf J.H., Christ B., Seifert M., Shagidulin M., Donckier V., Deans R., Ringden O., Perico N., Remuzzi G., Bartholomew A., Schlitt H.J., Weimar W., Baan C.C., Dahlke M.H.; MISOT Study Group. Advancement of mesenchymal stem cell therapy in solid organ transplantation (MISOT). Transplantation. 2010 Jul 27. 90(2). 124-6. doi: 10.1097/TP.0b013e3181ea4240. PMID: 20606604.
7. Rosenberg M.E. Cell-based therapies in kidney disease. Kidney Int. Suppl. (2011). 2013 Dec. 3(4). 364-367. doi: 10.1038/kisup.2013.78. PMID: 25019020; PMCID: PMC4089669.
8. Franquesa M., Herrero E., Torras J., Ripoll E., Flaquer M., Gomà M., Lloberas N., Anegon I., Cruzado J.M., Grinyó J.M., Herrero-Fresneda I. Mesenchymal stem cell therapy prevents interstitial fibrosis and tubular atrophy in a rat kidney allograft model. Stem Cells Dev. 2012 Nov 20. 21(17). 3125-35. doi: 10.1089/scd.2012.0096. Epub 2012 May 18. PMID: 22494435; PMCID: PMC3495114.
9. Prodromidi E.I., Poulsom R., Jeffery R., Roufosse C.A., Pollard P.J., Pusey C.D., Cook H.T. Bone marrow-derived cells contribute to podocyte regeneration and amelioration of renal disease in a mouse model of Alport syndrome. Stem Cells. 2006 Nov. 24(11). 2448-55. doi: 10.1634/stemcells.2006-0201. Epub 2006 Jul 27. PMID: 16873763.
10. Reinders M.E., de Fijter J.W., Rabelink T.J. Mesenchymal stromal cells to prevent fibrosis in kidney transplantation. Curr. Opin. Organ Transplant. 2014 Feb. 19(1). 54-9. doi: 10.1097/MOT.0000000000000032. PMID: 24275894.
11. Souidi N., Stolk M., Seifert M. Ischemia-reperfusion injury: beneficial effects of mesenchymal stromal cells. Curr. Opin. Organ Transplant. 2013 Feb. 18(1). 34-43. doi: 10.1097/MOT.0b013e32835c2a05. PMID: 23254704.
12. Chen J., Park H.C., Addabbo F., Ni J., Pelger E., Li H., Plotkin M., Goligorsky M.S. Kidney-derived mesenchymal stem cells contribute to vasculogenesis, angiogenesis and endothelial repair. Kidney Int. 2008 Oct. 74(7). 879-89. doi: 10.1038/ki.2008.304. Epub 2008 Jul 2. PMID: 18596729; PMCID: PMC2782525.
13. Tomasoni S., Longaretti L., Rota C., Morigi M., Conti S., Gotti E., Capelli C., Introna M., Remuzzi G., Benigni A. Transfer of growth factor receptor mRNA via exosomes unravels the regenerative effect of mesenchymal stem cells. Stem Cells Dev. 2013 Mar 1. 22(5). 772-80. doi: 10.1089/scd.2012.0266. Epub 2012 Dec 21. PMID: 23082760; PMCID: PMC3578372.
14. Perico N., Casiraghi F., Introna M., Gotti E., Todeschini M., Cavinato R.A., Capelli C., Rambaldi A., Cassis P., Rizzo P., Cortinovis M., Marasà M., Golay J., Noris M., Remuzzi G. Autologous mesenchymal stromal cells and kidney transplantation: a pilot study of safety and clinical feasibility. Clin. J. Am. Soc. Nephrol. 2011 Feb. 6(2). 412-22. doi: 10.2215/CJN.04950610. Epub 2010 Oct 7. PMID: 20930086; PMCID: PMC3052234.
15. Tan J., Wu W., Xu X., Liao L., Zheng F., Messinger S., Sun X., Chen J., Yang S., Cai J., Gao X., Pileggi A., Ricordi C. Induction therapy with autologous mesenchymal stem cells in living-related kidney transplants: a randomized controlled trial. JAMA. 2012 Mar 21. 307(11). 1169-77. doi: 10.1001/jama.2012.316. PMID: 22436957.
16. Reinders M.E., de Fijter J.W., Roelofs H., Bajema I.M., de Vries D.K., Schaapherder A.F., Claas F.H., van Miert P.P., Roelen D.L., van Kooten C., Fibbe W.E., Rabelink T.J. Autologous bone marrow-derived mesenchymal stromal cells for the treatment of allograft rejection after renal transplantation: results of a phase I study. Stem Cells Transl. Med. 2013 Feb. 2(2). 107-11. doi: 10.5966/sctm.2012-0114. Epub 2013 Jan 24. PMID: 23349326; PMCID: PMC3659754.
17. Casiraghi F., Perico N., Cortinovis M., Remuzzi G. Mesenchymal stromal cells in renal transplantation: opportunities and challenges. Nat. Rev. Nephrol. 2016 Apr. 12(4). 241-53. doi: 10.1038/nrneph.2016.7. Epub 2016 Feb 8. PMID: 26853275.
18. Méndez-Ferrer S., Michurina T.V., Ferraro F., Mazloom A.R., Macarthur B.D., Lira S.A., Scadden D.T., Ma’ayan A., Enikolopov G.N., Frenette P.S. Mesenchymal and haematopoietic stem cells form a unique bone marrow niche. Nature. 2010 Aug 12. 466(7308). 829-34. doi: 10.1038/nature09262. PMID: 20703299; PMCID: PMC3146551.
19. Choi S., Park M., Kim J., Hwang S., Park S., Lee Y. The role of mesenchymal stem cells in the functional improvement of chronic renal failure. Stem Cells Dev. 2009 Apr. 18(3). 521-9. doi: 10.1089/scd.2008.0097. PMID: 18647091.
20. Ezquer F.E., Ezquer M.E., Parrau D.B., Carpio D., Yañez A.J., Conget P.A. Systemic administration of multipotent mesenchymal stromal cells reverts hyperglycemia and prevents nephropathy in type 1 diabetic mice. Biol. Blood Marrow Transplant. 2008 Jun. 14(6). 631-40. doi: 10.1016/j.bbmt.2008.01.006. Epub 2008 Apr 14. PMID: 18489988.
21. Ge W., Jiang J., Arp J., Liu W., Garcia B., Wang H. Regulatory T-cell generation and kidney allograft tolerance induced by mesenchymal stem cells associated with indoleamine 2,3-dioxygenase expression. Transplantation. 2010 Dec 27. 90(12). 1312-20. doi: 10.1097/TP.0b013e3181fed001. PMID: 21042238.
22. Zonta S., De Martino M., Bedino G., Piotti G., Rampino T., Gregorini M., Frassoni F., Dal Canton A., Dionigi P., Alessiani M. Which is the most suitable and effective route of administration for mesenchymal stem cell-based immunomodulation therapy in experimental kidney transplantation: endovenous or arterial? Transplant. Proc. 2010 May. 42(4). 1336-40. doi: 10.1016/j.transproceed.2010.03.081. PMID: 20534295.
23. De Martino M., Zonta S., Rampino T., Gregorini M., Frassoni F., Piotti G., Bedino G., Cobianchi L., Dal Canton A., Dionigi P., Alessiani M. Mesenchymal stem cells infusion prevents acute cellular rejection in rat kidney transplantation. Transplant. Proc. 2010 May. 42(4). 1331-5. doi: 10.1016/j.transproceed.2010.03.079. PMID: 20534294.
24. Ochiya T., Yamamoto Y., Banas A. Commitment of stem cells into functional hepatocytes. Differentiation. 2010 Feb. 79(2). 65-73. doi: 10.1016/j.diff.2009.10.002. Epub 2009 Nov 1. PMID: 19883970.
25. Monteiro B.S., Santos B.S.D., Almeida B.L., Hiura E., Fiorio W.A.B., Valdetaro G.P., Gonçalves D.V., Silva C.S., Champion T., Campagnol D. Adipose tissue derived mesenchymal stem cell transplantation in the treatment of ischemia/reperfusion induced acute kidney injury in rats. Application route and therapeutic window. Acta Cir. Bras. 2018 Nov. 33(11). 1016-1026. doi: 10.1590/s0102-865020180110000008. PMID: 30517328.
26. Parolini O., Alviano F., Bagnara G.P., Bilic G., Bühring H.J., Evangelista M., Hennerbichler S., Liu B., Magatti M., Mao N., Miki T., Marongiu F., Nakajima H., Nikaido T., Portmann-Lanz C.B., Sankar V., Soncini M., Stadler G., Surbek D., Takahashi T.A., Redl H., Sakuragawa N., Wolbank S., Zeisberger S., Zisch A., Strom S.C. Concise review: isolation and characterization of cells from human term placenta: outcome of the first international Workshop on Placenta Derived Stem Cells. Stem Cells. 2008 Feb. 26(2). 300-11. doi: 10.1634/stemcells.2007-0594. Epub 2007 Nov 1. PMID: 17975221.
27. Evangelista M., Soncini M., Parolini O. Placenta-derived stem cells: new hope for cell therapy? Cytotechnology. 2008 Sep. 58(1). 33-42. doi: 10.1007/s10616-008-9162-z. Epub 2008 Sep 28. PMID: 19002775; PMCID: PMC2593758.
28. Wolbank S., Stadler G., Peterbauer A., Gillich A., Karbiener M., Streubel B., Wieser M., Katinger H., van Griensven M., Redl H., Gabriel C., Grillari J., Grillari-Voglauer R. Telomerase immortalized human amnion- and adipose-derived mesenchymal stem cells: maintenance of differentiation and immunomodulatory characteristics. Tissue Eng. Part A. 2009 Jul. 15(7). 1843-54. doi: 10.1089/ten.tea.2008.0205. PMID: 19125642; PMCID: PMC3092731.
29. Chang C.J., Yen M.L., Chen Y.C., Chien C.C., Huang H.I., Bai C.H., Yen B.L. Placenta-derived multipotent cells exhibit immunosuppressive properties that are enhanced in the presence of interferon-gamma. Stem Cells. 2006 Nov. 24(11). 2466-77. doi: 10.1634/stemcells.2006-0071. PMID: 17071860.
30. Miki T. Amnion-derived stem cells: in quest of clinical applications. Stem Cell Res. Ther. 2011 May 19. 2(3). 25. doi: 10.1186/scrt66. PMID: 21596003; PMCID: PMC3152995. 
31. Parolini O., Alviano F., Bergwerf I., Boraschi D., De Bari C., De Waele P., Dominici M., Evangelista M., Falk W., Hennerbichler S., Hess D.C., Lanzoni G., Liu B., Marongiu F., McGuckin C., Mohr S., Nolli M.L., Ofir R., Ponsaerts P., Romagnoli L., Solomon A., Soncini M., Strom S., Surbek D., Venkatachalam S., Wolbank S., Zeisberger S., Zeitlin A., Zisch A., Borlongan C.V. Toward cell therapy using placenta-derived cells: disease mechanisms, cell biology, preclinical studies, and regulatory aspects at the round table. Stem Cells Dev. 2010 Feb. 19(2). 143-54. doi: 10.1089/scd.2009.0404. PMID: 19947828.
32. Bailo M., Soncini M., Vertua E., Signoroni P.B., Sanzone S., Lombardi G., Arienti D., Calamani F., Zatti D., Paul P., Albertini A., Zorzi F., Cavagnini A., Candotti F., Wengler G.S., Parolini O. Engraftment potential of human amnion and chorion cells derived from term placenta. Transplantation. 2004 Nov 27. 78(10). 1439-48. doi: 10.1097/01.tp.0000144606.84234.49. PMID: 15599307.
33. Avila M., España M., Moreno C., Peña C. Reconstruction of ocular surface with heterologous limbal epithelium and amniotic membrane in a rabbit model. Cornea. 2001 May. 20(4). 414-20. doi: 10.1097/00003226-200105000-00016. PMID: 11333332.
34. Sankar V., Muthusamy R. Role of human amniotic epithelial cell transplantation in spinal cord injury repair research. Neuroscience. 2003. 118(1). 11-7. doi: 10.1016/s0306-4522(02)00929-6. PMID: 12676132.
35. Yuge I., Takumi Y., Koyabu K., Hashimoto S., Takashima S., Fukuyama T., Nikaido T., Usami S. Transplanted human amniotic epithelial cells express connexin 26 and Na-K-adenosine triphosphatase in the inner ear. Transplantation. 2004 May 15. 77(9). 1452-4. doi: 10.1097/00007890-200405150-00023. PMID: 15167605.
36. Takashima S., Ise H., Zhao P., Akaike T., Nikaido T. Human amniotic epithelial cells possess hepatocyte-like characteristics and functions. Cell Struct. Funct. 2004 Jun. 29(3). 73-84. doi: 10.1247/csf.29.73. PMID: 15528839.
37. Sakuragawa N., Enosawa S., Ishii T., Thangavel R., Tashiro T., Okuyama T., Suzuki S. Human amniotic epithelial cells are promising transgene carriers for allogeneic cell transplantation into li–ver. J. Hum. Genet. 2000. 45(3). 171-6. doi: 10.1007/s100380050205. PMID: 10807543.
38. Rota C., Morigi M., Imberti B. Stem Cell Therapies in Kidney Diseases: Progress and Challenges. Int. J. Mol. Sci. 2019 Jun 7. 20(11). 2790. doi: 10.3390/ijms20112790. PMID: 31181604; –PMCID: PMC6600599.
39. Morigi M., Rota C., Montemurro T., Montelatici E., Lo Cicero V., Imberti B., Abbate M., Zoja C., Cassis P., Longaretti L., Rebulla P., Introna M., Capelli C., Benigni A., Remuzzi G., Lazzari L. Life-sparing effect of human cord blood-mesenchymal stem cells in experimental acute kidney injury. Stem Cells. 2010 Mar 31. 28(3). 513-22. doi: 10.1002/stem.293. PMID: 20049901.
40. Perico L., Morigi M., Rota C., Breno M., Mele C., Noris M., Introna M., Capelli C., Longaretti L., Rottoli D., Conti S., Corna D., Remuzzi G., Benigni A. Human mesenchymal stromal cells transplanted into mice stimulate renal tubular cells and enhance mitochondrial function. Nat. Commun. 2017 Oct 17. 8(1). 983. doi: 10.1038/s41467-017-00937-2. PMID: 29042548; PMCID: PMC5754365.
41. Fang T.C., Pang C.Y., Chiu S.C., Ding D.C., Tsai R.K. Renoprotective effect of human umbilical cord-derived mesenchymal stem cells in immunodeficient mice suffering from acute kidney injury. PLoS One. 2012. 7(9). e46504. doi: 10.1371/journal.pone.0046504. Epub 2012 Sep 27. PMID: 23029541; PMCID: PMC3459926.
42. Di Campli C., Piscaglia A.C., Pierelli L., Rutella S., Bonanno G., Alison M.R., Mariotti A., Vecchio F.M., Nestola M., Mo–nego G., Michetti F., Mancuso S., Pola P., Leone G., Gasbarrini G., Gasbarrini A. A human umbilical cord stem cell rescue therapy in a murine model of toxic liver injury. Dig. Liver Dis. 2004 Sep. 36(9). 603-13. doi: 10.1016/j.dld.2004.03.017. PMID: 15460845.
43. Zhao W., Li J.J., Cao D.Y., Li X., Zhang L.Y., He Y., Yue S.Q., Wang D.S., Dou K.F. Intravenous injection of mesenchymal stem cells is effective in treating liver fibrosis. World J. Gastroenterol. 2012 Mar 14. 18(10). 1048-58. doi: 10.3748/wjg.v18.i10.1048. PMID: 22416179; PMCID: PMC3296978.
44. Németh K., Leelahavanichkul A., Yuen P.S., Mayer B., Parmelee A., Doi K., Robey P.G., Leelahavanichkul K., Koller B.H., Brown J.M., Hu X., Jelinek I., Star R.A., Mezey E. Bone marrow stromal cells attenuate sepsis via prostaglandin E(2)-dependent reprogramming of host macrophages to increase their interleukin-10 production. Nat. Med. 2009 Jan. 15(1). 42-9. doi: 10.1038/nm.1905. Epub 2008 Nov 21. Erratum in: Nat. Med. 2009 Apr. 15(4). 462. PMID: 19098906; PMCID: PMC2706487.
45. Reinders M.E., Roemeling-van Rhijn M., Khairoun M., Lie–vers E., de Vries D.K., Schaapherder A.F., Wong S.W., Zwaginga J.J., Duijs J.M., van Zonneveld A.J., Hoogduijn M.J., Fibbe W.E., de Fijter J.W., van Kooten C., Rabelink T.J., Roelofs H. Bone marrow-derived mesenchymal stromal cells from patients with end-stage renal disease are suitable for autologous therapy. Cytotherapy. 2013 Jun. 15(6). 663-72. doi: 10.1016/j.jcyt.2013.01.010. Epub 2013 Feb 16. PMID: 23419679.
46. Casiraghi F., Azzollini N., Todeschini M., Cavinato R.A., Cassis P., Solini S., Rota C., Morigi M., Introna M., Maranta R., Perico N., Remuzzi G., Noris M.. Localization of mesenchymal stromal cells dictates their immune or proinflammatory effects in kidney transplantation. Am. J. Transplant. 2012 Sep. 12(9). 2373-83. doi: 10.1111/j.1600-6143.2012.04115.x. Epub 2012 May 29. PMID: 22642544.
47. Bernardo M.E., Fibbe W.E. Mesenchymal stromal cells: sensors and switchers of inflammation. Cell Stem Cell. 2013 Oct 3. 13(4). 392-402. doi: 10.1016/j.stem.2013.09.006. PMID: 24094322.
48. Pevsner-Fischer M., Morad V., Cohen-Sfady M., Rousso-Noori L., Zanin-Zhorov A., Cohen S., Cohen I.R., Zipori D. Toll-like receptors and their ligands control mesenchymal stem cell functions. Blood. 2007 Feb 15. 109(4). 1422-32. doi: 10.1182/blood-2006-06-028704. Epub 2006 Oct 12. PMID: 17038530.
49. Roemeling-van Rhijn M., Reinders M.E., Franquesa M., Engela A.U., Korevaar S.S., Roelofs H., Genever P.G., Ijzermans J.N., Betjes M.G., Baan C.C., Weimar W., Hoogduijn M.J. Human Allogeneic Bone Marrow and Adipose Tissue Derived Mesenchymal Stromal Cells Induce CD8+ Cytotoxic T Cell Reactivity. J. Stem Cell Res. Ther. 2013 Dec 12. 3(Suppl 6). 004. doi: 10.4172/2157-7633.S6-004. PMID: 24729944; PMCID: PMC3982127.
50. Roemeling-van Rhijn M., Khairoun M., Korevaar S.S., Lievers E., Leuning D.G., Ijzermans J.N., Betjes M.G., Genever P.G., van Kooten C., de Fijter H.J., Rabelink T.J., Baan C.C., Weimar W., Roelofs H., Hoogduijn M.J., Reinders M.E. Human Bone Marrow- and Adipose Tissue-derived Mesenchymal Stromal Cells are Immunosuppressive In vitro and in a Humanized Allograft Rejection Model. J. Stem Cell Res. Ther. 2013 Nov 25. Suppl 6(1). 20780. doi: 10.4172/2157-7633.S6-001. PMID: 24672744; PMCID: PMC3963708.
51. Wang Y., Zhang A., Ye Z., Xie H., Zheng S. Bone marrow-derived mesenchymal stem cells inhibit acute rejection of rat liver allografts in association with regulatory T-cell expansion. Transplant. Proc. 2009 Dec. 41(10). 4352-6. doi: 10.1016/j.transproceed.2009.08.072. PMID: 20005397.
52. Le Blanc K., Frassoni F., Ball L., Locatelli F., Roelofs H., Lewis I., Lanino E., Sundberg B., Bernardo M.E., Remberger M., Dini G., Egeler R.M., Bacigalupo A., Fibbe W., Ringdén O.; Developmental Committee of the European Group for Blood and Marrow Transplantation. Mesenchymal stem cells for treatment of steroid-resistant, severe, acute graft-versus-host disease: a phase II study. Lancet. 2008 May 10. 371(9624). 1579-86. doi: 10.1016/S0140-6736(08)60690-X. PMID: 18468541.
53. Ball L.M., Bernardo M.E., Roelofs H., van Tol M.J., Contoli B., Zwaginga J.J., Avanzini M.A., Conforti A., Bertaina A., Giorgiani G., Jol-van der Zijde C.M., Zecca M., Le Blanc K., Frassoni F., Egeler R.M., Fibbe W.E., Lankester A.C., Locatelli F. Multiple infusions of mesenchymal stromal cells induce sustained remission in children with steroid-refractory, grade III-IV acute graft-versus-host disease. Br. J. Haematol. 2013 Nov. 163(4). 501-9. doi: 10.1111/bjh.12545. Epub 2013 Aug 31. PMID: 23992039.
54. Hoogduijn M.J., Crop M.J., Korevaar S.S., Peeters A.M., Eijken M., Maat L.P., Balk A.H., Weimar W., Baan C.C. Susceptibility of human mesenchymal stem cells to tacrolimus, mycophenolic acid, and rapamycin. Transplantation. 2008 Nov 15. 86(9). 1283-91. doi: 10.1097/TP.0b013e31818aa536. PMID: 19005411.
55. Eggenhofer E., Renner P., Soeder Y., Popp F.C., Hoogduijn M.J., Geissler E.K., Schlitt H.J., Dahlke M.H. Features of synergism between mesenchymal stem cells and immunosuppressive drugs in a murine heart transplantation model. Transpl. Immunol. 2011 Sep. 25(2-3). 141-7. doi: 10.1016/j.trim.2011.06.002. Epub 2011 Jun 17. PMID: 21704160.
56. Eggenhofer E., Steinmann J.F., Renner P., Slowik P., Piso P., Geissler E.K., Schlitt H.J., Dahlke M.H., Popp F.C. Mesenchymal stem cells together with mycophenolate mofetil inhibit antigen presenting cell and T cell infiltration into allogeneic heart grafts. Transpl. Immunol. 2011 Apr 15. 24(3). 157-63. doi: 10.1016/j.trim.2010.12.002. Epub 2010 Dec 29. PMID: 21194567.
57. Ge W., Jiang J., Baroja M.L., Arp J., Zassoko R., Liu W., Bartholomew A., Garcia B., Wang H. Infusion of mesenchymal stem cells and rapamycin synergize to attenuate alloimmune responses and promote cardiac allograft tolerance. Am. J. Transplant. 2009 Aug. 9(8). 1760-72. doi: 10.1111/j.1600-6143.2009.02721.x. Epub 2009 Jun 26. PMID: 19563344.
58. Zhang W., Qin C., Zhou Z.M. Mesenchymal stem cells modulate immune responses combined with cyclosporine in a rat renal transplantation model. Transplant. Proc. 2007 Dec. 39(10). 3404-8. doi: 10.1016/j.transproceed.2007.06.092. PMID: 18089393.
59. Casiraghi F., Perico N., Remuzzi G. Mesenchymal stromal cells for tolerance induction in organ transplantation. Hum. Immunol. 2018 May. 79(5). 304-313. doi: 10.1016/j.humimm.2017.12.008. Epub 2017 Dec 27. PMID: 29288697.

Back to issue